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A morte de T'Challa é o ponto de partida do filme. Com a nação de Wakanda fragilizada, há uma grande pressão inernacional para que o país divida suas reservas do material Vibranium, que permitiu grandes avanços tecnológicos no país. Personagens dos filmes e séries anteriores da Marvel demonstram o luto pelo rei enquanto passam por seus próprios desafios. A mãe de T'Challa, Ramonda (Angela Bassett), assume o papel de rainha de Wakanda, com Shuri (Letitia Wright) como nova Pantera Negra. 

As pressões internacionais logo ficam de lado no filme quando é revelado o antagonista, o rei Namor do reino submarino de Talokan, interpretado por Tenoch Huerta. O personagem pretende destruir toda a superfície e oferece uma aliança para que Wakanda o ajude nisso. Quando a nação recusa, ela se torna o único obstáculo entre Namor e a total destruição do mundo. Wakanda terá também alguma ajuda inesperada com a introdução da nova personagem Coração de Ferro (Ironheart), interpretada por Dominique Thorne.